Được thành lập vào năm 1398 bởi Pherapont, người bạn và cộng sự của Kirill Belozerskii, tu viện Pherapontov đã có khoảng 400 năm là một trong các trung tâm tôn giáo-văn hóa có ảnh hưởng tại khu vực Belozer. Nhờ các hoạt động của người học trò của Kirill là Martinian Belozerskii, trong những năm 1447 − 1455 là tu viện trưởng của tu viện Troitse-Sergieva, tu viện Pherapontov đã đạt được sự nổi tiếng lớn. Cùng với tu viện Kirillo-Belozer nó đã trở thành khu vực truyền thống để lễ bái và hiến tặng của nhiều nhân vật trong giới quý tộc thượng lưu phong kiến Nga (như Andrrei và Mikhail Mozhaiskii, Vasilii III, Ivan IV và nhiều người khác), mà dưới các bức tường thế kỷ 15-16 của nó đã xuất hiện nhiều mục sư có đẳng cấp của nhà thờ Nga, như tổng Giám mục Rostov và Yaroslavl Ioasaph (Obolenskii), Giám mục Permi và Vologda Philophei, Giám mục Suzdal Pherapont, là những người đã tích cực tham gia vào các hoạt động trong nước. Cùng thời gian đó nhiều nhà hoạt động tôn giáo lớn cũng đã bị đày tới đây, do họ đấu tranh cho quyền lực của giáo hội trong quyền lực nhà nước, chẳng hạn đại giáo chủ Spiridon-Savva, giáo trưởng Nikon. Tại đây những người viết sách như Martinian, Spiridon, Philophei, Paisii, Matphei, Ephosin, cũng như họa sĩ Dionisii đã làm việc tại đây.

Thế kỷ 16 là giai đoạn phồn thịnh của tu viện. Về điều này có thể chứng minh qua các chứng chỉ còn lưu giữ được về sự trao tặng và quyên góp của tầng lớp quý tộc cũng như chính quyền, mà trên cả là của Ivan Hung Đế. Đến tu viện để cầu nguyện có Vasilii III và Elena Glinskaya, Ivan IV. Sách ghi chép các món tiền gửi đến tu viện, bắt đầu từ năm 1534, còn liệt kê tên tuổi của các công tước như Staritskii, Kubenskii, Lykovyi, Belskii, Shuiskii, Vorotynskii, Godunovyi, Sheremetevyi v.v. Tại đây cũng nhắc đến các lãnh chúa Siberi, Rostov, Vologda, Beloozero, Novgorod.